基金项目:国家重点研发计划(2016YFA060120); 国家自然科学基金海峡联合基金(U1805241); 国家自然科学青年基金(42006112)
通信作者:bqhuang@xmu.edu.cn
(厦门大学环境与生态学院,近海海洋环境科学国家重点实验室,福建省海陆界面生态环境重点实验室,福建 厦门 361102)
(State Key Laboratory of Marine Environmental Science,Fujian Provincial Key Laboratory for Coastal Ecology and Environmental Studies,College of the Environment & Ecology,Xiamen University,Xiamen 361102,China)
DOI: 10.6043/j.issn.0438-0479.202010011
海洋浮游植物初级生产约占全球初级生产力的一半,是海洋生态系统食物网的基石,在海洋生物地球化学循环中发挥重要作用[1-2].浮游植物不同功能群在元素循环中的贡献差异可能很大[3].然而浮游植物对全球环境变化十分敏感,其响应模式不仅包括总生物量的变化[4],还包括群落组成的改变[5].因此,为理解全球变化对生物地球化学循环的影响,研究浮游植物群落的时空演替格局及其对环境变化的响应模式具有重要意义.
浮游植物群落受边缘海生态系统物理-化学环境影响,存在较大的时空变动[6-7].阐明边缘海生态系统浮游植物群落的时空演替格局和环境调控机制,是海洋生态学亟需回答的科学问题,也是预测浮游植物群落如何响应未来环境变化以及预防未来海洋生态灾害事件的重要途径[8].我国边缘海海域面积辽阔,从北往南包括黄海、东海(包括台湾海峡)和南海; 且各海区流系复杂,受多种水团和物理过程的影响,如沿岸流、上升流、冲淡水(羽流)、黑潮、中尺度涡旋等; 这些水团在东亚季风及各海区复杂地形因素影响下,呈现独特的变化[9].因此,中国边缘海是研究近海生态系统对环境变化响应的理想场所.
确定浮游植物群落组成的方法包括显微镜检测[10]、光合色素等化学生物标志物[11]、流式细胞仪[12]及系统发育分析[13].其中,以特征光合色素反演浮游植物类群水平群落组成的CHEMTAX算法是目前一种非常有用的工具[14].尽管其信息仅限于纲以上的分类水平,但其优点在于可同时包含pico-级到micro-级的整个浮游植物群落[15].近20年来,本课题组以阐明中国边缘海浮游植物群落时空格局与演替规律为目标,在南海、东海(包括台湾海峡)和黄海开展了超过100个航次的现场观测工作,通过高效液相色谱测定特征光合色素含量,结合CHEMTAX算法反演全粒级的浮游植物群落组成,积累了1万多个生物、物理和化学相匹配的多参数样本,取得了一系列进展.本文主要梳理和总结本课题组目前的研究进展,同时指出现有研究的不足,展望今后的研究重点,为国内外同行提供参考.
伴随北半球光照强度和日照周期的季节变化和东亚季风的影响,中国边缘海各区域月平均海表光照强度、温度和风速的季节变化规律总体上相似,受此影响,浮游植物叶绿素a质量浓度在季节尺度总体上呈现春、秋季高于冬、夏季的基本分布模式(图1).然而,不同区域因各自独特的地形条件和水文环境,形成了各种不同的水团和海流体系[9].浮游植物群落响应环境变化也因此呈现不同的区域特征和独特的环境调节机制,主要是由光照、营养盐、温度和风速变化驱动的一系列物理-化学-生物耦合过程机制; 与此同时,不同的浮游植物类群对关键环境和生物因子(光照、营养盐、温度和浮游动物摄食等)变化的响应存在显著差异,造成了它们的实际生态位分化和群落时空分布演变,也因此驱动了整个浮游生态系统功能的改变[16-18].
数据来源:2002年7月—2020年10月MODIS-Aqua气候态标准产品,分辨率4 km(https:∥oceancolor.gsfc.nasa.gov/l3/).
图1 中国海及邻近海域基于卫星遥感的叶绿素a浓度气候态季节分布
Fig.1 Climatic seasonal distribution of satellite-derived Chl-a concentration in the China Seas and its adjacent waters
春季藻华过程在长江口近岸最明显,叶绿素a质量浓度可达10 mg/m3(图1(a)); 秋季在这些区域藻华现象也时有发生,但与春季相比,浮游植物生物量极值及其范围都显著减小(图1(c)).同样是春季藻华,其强度在不同区域和不同时间均有差异:东海与黄海海域相比,春季藻华发生较晚; 每年冬季至翌年春季期间,各海区叶绿素a质量浓度由北至南依次降低[19].春季藻华主要是温度、光照、营养盐和浮游动物摄食等因素在不同时空尺度上耦合作用的结果,通常呈现不同藻种相互交替的模式[20-21].近年来,部分海区绿藻、金藻和蓝藻藻华也呈上升趋势[22].
夏季受河口羽流(如长江口和珠江口)和上升流(如粤东、浙闽和琼东沿岸)影响,部分近海区域叶绿素a浓度显著提升,与开放海域形成极显著的空间差异(图1(b)):东海夏季长江口冲淡水羽流中叶绿素a质量浓度很高,但跨过盐度锋面陆架表层水中的叶绿素a质量浓度快速下降[23]; 而在黄海中部海区,独特的环流体系使其物理环境相对稳定,形成冷水团和垂直层化结构,造成真光层内浮游植物生物量较低[24-25].黄海冷水团盛行时,中部海区硅藻的叶绿素a质量浓度和相对丰度分别只有0.05 μg/L和30%,而蓝藻的相对丰度为(36±16)%,显著高于其他季节,并在表层水体中占优势地位; 10月垂直层化和黄海冷水团减弱,真光层内定鞭藻的相对丰度较夏季增加[24].基于浮游植物类群水平群落组成的聚类分析结果及温度、盐度、浮游动物(桡足类)甚至鱼类的分布,都表现出一致的空间特征,表明黄海冷水团的理化参数与浮游植物群落及高营养级生物的分布之间都有很密切的关系[24].
与夏季垂直层化结构控制真光层内营养盐供应进而决定浮游植物群落的调控机制不同,冬季叶绿素a质量浓度的相对低值(图1(d))主要是因为光照和温度限制了浮游植物生长; 但南海北部等寡营养海区则与此不同,冬季风带来的垂直混合促进营养盐的向上输送仍然是影响浮游植物群落的主要机制[17,26-28].Xiao等[17]报道南海表层平均总叶绿素a质量浓度在冬季最高,达(0.71±0.76)mg/m3,夏、秋和春季依次为(0.55±0.75)mg/m3,(0.40±0.47)mg/m3和(0.20±0.24)mg/m3.另外,冬季黑潮起源于高温、高盐的黄海暖流和台湾暖流等,在冬末春初风速下降而光照和温度提升的季节变化背景下,与近岸流相互作用进一步提供了有利的水文环境,促进春季浮游植物生长,有利于近岸春季藻华的发生[29].
以上研究结果表明,相对于开放大洋,边缘海生态系统环境复杂,其浮游植物生物量、生产力和群落组成在不同时空尺度下的变化规律,进一步限制了研究者们揭示其调控机制和预测其变化趋势.
近年来,大量现场实测数据与卫星遥感资料的结合、生态位模型和生态位特征分析等手段的应用,为准确揭示浮游植物时空分布格局和环境调控机制提供了新思路.Liu等[16]整合了在东海7年(2006—2012年)11个现场航次的1 500多个浮游植物样本,结合多源卫星遥感资料,揭示了浮游植物生物量和类群水平群落结构的准气候态季节分布格局,厘清了不同季节浮游植物与3类水团(冲淡水、陆架混合水、黑潮水)相关联的群落组成特征:1)春季模式,表现为冲淡水羽流区形成藻华,甲藻和硅藻的生物量较高; 2)夏季和初秋模式,具有显著的空间差异,表现为冲淡水羽流区高硅藻生物量以及黑潮水中低硅藻生物量和微微型浮游植物占优势; 3)晚秋和冬季模式,生物量相对较低,分布较均匀,但隐藻、青绿藻和金藻的贡献较大.按照这一思路,Xiao等[17]通过整合在南海2004—2015年20个航次的光合色素数据,发现浮游植物的总体分布格局呈现5种类型:1)近岸模式,其特征为南海北部近岸海区全年以硅藻占绝对优势,并伴随有一定浓度的甲藻(春季)、聚球藻和青绿藻; 2)外海模式,其特征为原绿球藻在整个南海的外海水体都具有较高生物量,春夏季最为明显; 3)表层模式,其特征为聚球藻在整个南海的上混合层生物量都较高,但从春季到冬季逐渐减少; 4)次表层模式,其特征为定鞭藻8型和青绿藻在南海次表层的生物量较高,其中定鞭藻8型的生物量最大层比青绿藻的更深; 5)陆架模式,其特征为南海陆架海区浮游植物群落结构具有高多样性,且季节变化较明显.
在现场实测分析的基础上,进一步利用典型相关分析和广义相加模型(GAMs)等机器学习方法,建立主要浮游植物类群对温度、盐度和营养盐等环境因子变化的生态位曲线,并通过生态位曲线的特征分析定量解析主要浮游植物类群的分布特征.Xiao等[17]结合GAMs和最大熵模型(MaxEnt),拟合浮游植物各类群在每个环境因子轴上的实际生态位曲线,并计算每条生态位曲线的平均生态位和生态位宽度,以表征浮游植物对环境变化响应的实际生态位特性,发现南海浮游植物群落结构的变化是各类群在温度、光照和营养盐浓度之间权衡的结果.以此为基础,Zhong等[18]集成了在台湾海峡15年(2004—2018年)25个航次的现场数据和21年(1997—2018年)的水色遥感数据,分析发现:硅藻、青绿藻和绿藻的温度、盐度和营养盐生态位较宽,主要分布在东北季风时期的沿岸水以及西南季风时期的上升流水和冲淡水; 聚球藻和定鞭藻具有相对高温、高盐和中等营养盐的生态位,在中营养海域生物量较高; 隐藻和甲藻因其低温、低盐和高营养盐生态位,在东北季风期间沿岸水较活跃; 原绿球藻具有高温、高盐和低营养生态位,在黑潮影响水体中其生物量较高.因此,结合物种分布模型和GAMs计算浮游植物的生态位,可以通过浮游植物的实际性状解释不同季风期间台湾海峡浮游植物群落的时空分布格局.此外,季风与流场受海峡“窄管”效应影响,造成台湾海峡与其他陆架边缘海相比具有更明显的浮游植物群落时空变异性.
海洋中尺度过程主要指空间尺度在50~200 km的物理海洋现象,包括涡旋、上升流、冲淡水等,通过改变水体的物理和化学特征影响生物群落的组成和功能[30].中国边缘海已知的上升流区域近20个[31],同时受来自长江、珠江、黄河和闽江等的冲淡水影响[32],中尺度涡旋也非常活跃[33],可能对浮游生态系统和生物地球化学过程产生明显的影响.由于现场观测难度较大,长期以来人们对浮游生物群落如何响应中尺度过程的认识十分有限.近20年来,本课题组利用卫星遥感和前期的多学科观测资料,深入剖析了中国边缘海浮游植物群落对近岸上升流不同阶段和不同类型中尺度涡旋(冷涡和暖涡)的响应过程与机制.
近岸上升流将底层高营养水体输送至真光层,通常支撑高初级生产力[31,34],但浮游植物群落的响应过程较为复杂.Zhong等[35]采用大面调查和定点连续观测追踪了浮游生物对台湾海峡南部(南海北部)近岸上升流的响应过程:该上升流可分为新生、成熟和衰退3个阶段,前2个阶段浮游植物生物量较高,优势类群主要是大粒级硅藻,第3个阶段生物量下降,小粒级聚球藻比例增加; 进而分析发现硅藻的平均温度生态位较低,平均硅酸盐生态位较高,而聚球藻与之相反; 此外,小型浮游动物在上升流新生期的平均水柱丰度较低,此时无壳纤毛虫和砂壳纤毛虫占优势,对浮游植物摄食压力较小,而在上升流成熟期小型浮游动物丰度增加,其摄食率和对浮游植物的摄食压力均达到最大值.综合这些结果给出了浮游生物群落对这种脉冲式近岸上升流的响应模式[35]:当上升流刚形成时,营养盐尤其是硅酸盐得到大量补充,以硅藻为主的浮游植物快速生长,而浮游动物响应较慢,因此浮游植物生物量增加; 到上升流成熟阶段,小型浮游动物开始摄食,因此浮游植物虽然生长快,但损失也大,生物量达到极大值; 到上升流衰退期,硅营养盐大部分被消耗,而小型浮游动物摄食压力仍然很大,因此浮游植物生长慢,损失大,导致生物量下降,此时不需要硅酸盐且能避免小型浮游动物摄食的聚球藻比例增加.总体而言,上升流对营养盐的供应量和小型浮游动物的摄食压力共同决定了硅藻和聚球藻的演替过程.
冷涡是气旋式涡旋,与上升流类似,也可将深层营养物质抬升至上层,进而影响浮游植物的初级生产和群落组成.Wang等[36]剖析了南海西部浮游植物群落对中尺度冷涡的响应,发现冷涡中心次表层的叶绿素a浓度最大层深度被提高,形成一个穹顶结构; 虽然100 m水柱积分的叶绿素a浓度在冷涡中心和周围的水团之间不存在显著差异,但是表层的叶绿素a生物量在冷涡中心提升了2.6倍; 浮游植物不同类群对冷涡的响应模式也有所不同,在冷涡中心,硅藻、聚球藻和青绿藻增加,而定鞭藻8型和原绿球藻则减少,这可能导致其生物泵功能改变.
暖涡是反气旋式涡旋,其形成机制与冷涡相反,对浮游植物群落的影响也不同,但并非完全相反,不同起源的暖涡呈现不同的模式.Huang等[37]于2004年冬季在南海北部海区观测到2个不同起源的暖涡,通过比较发现:两者对浮游植物生物量影响较小,水柱积分生物量没有显著差异,但对群落结构影响存在明显差异; 因黑潮入侵起源的暖涡中原绿球藻占优势,而南海北部局地起源的暖涡中定鞭藻占优势.Wang等[38]比较分析了2007年8月南海北部海盆的3个暖涡影响下浮游植物生物量和群落结构变化,并结合颗粒有机碳输出通量分析了不同类群对生物泵效率的贡献,结果表明:水柱积分的叶绿素a生物量无明显差异(17.647~18.868 mg/m2),但暖涡边缘生物量((20.822±3.026)mg/m2)分别高出暖涡中心和对照区(即不受暖涡影响区)1.3倍和1.6倍; 暖涡边缘的高生物量主要由定鞭藻8型和原绿球藻增加所贡献,硅藻虽然不是优势类群,但是在暖涡边缘生物量仍增加2.5倍,然而并未引起边缘生源硅输出通量的增加,反而在暖涡中心的生源硅输出通量更高,这主要是暖涡由边缘向中心的平流输运所致; 在生物泵中起主要作用的浮游植物类群在暖涡中心、边缘和对照区分别为硅藻、定鞭藻8型和原绿球藻,暖涡影响下生物量增加和群落结构变化可能提高了生态系统的生物泵输出潜力.
随着全球变暖及人类活动导致的环境变化加剧,除浮游植物群落的演替格局及其对环境变化和物理过程的响应模式与机制等研究热点外,边缘海浮游植物群落对未来环境变化的响应也引起人们的高度关注.近年来,中国边缘海浮游植物群落对未来环境变化的定性定量研究也取得了显著进展.
硅藻和甲藻是近海生态系统的两大优势浮游植物类群,且是近海藻华发生频率最高的类群,其中甲藻藻华比硅藻藻华危害更大[39-40].因此这两大类群对未来环境变化的响应关系着近海生态系统的健康.Xiao等[41]利用在东海14年(2002—2015年)收集的共2 816个浮游植物光合色素样本及相应环境参数信息,以岩藻黄素和多甲藻素分别表征硅藻和甲藻,通过广义线性模型(GLMs)和广义相加混合模型(GAMMs)等非参数统计模型,建立了东海硅藻和甲藻对温度和营养盐(氮、磷及其比例)等主要环境因子的响应模式,通过分析发现:硅藻偏好低温和高营养盐,而甲藻对温度和营养盐相对不敏感,但倾向于低磷和高氮磷比的环境.这些生态位特性差异决定了升温导致的低营养盐及富营养化引起的高氮磷比都会促进甲藻的快速生长,且温度与氮磷比的交互作用GAMMs能很好地分离硅藻和甲藻的生态位; 基于该GAMMs,进一步对硅藻和甲藻在未来全球变暖和富营养化双重压力下的响应动态进行定量预测,结果显示假设温度升高2 ℃,氮磷比(取对数)升高约6.5倍,21世纪末东海约60%区域硅藻生物量会下降,约70%区域甲藻生物量将上升,变化最大的近岸区域硅藻生物量将降低19%,甲藻生物量将升高60%[41].这些结果表明,如果目前的富营养化和全球变暖趋势不能得到有效控制,东海未来甲藻藻华会更加频繁.
除了用大量数据训练复杂模型的机器学习方法外,另一种全新的思路是先用统计方法对原始生态位进行简化(生态位分类方案),再用简单的模式呈现简化后的生态位(生态位周期表),依此推断生物群落对未来环境变化的响应模式[42].Xiao等[43]基于南海10年尺度的浮游植物群落组成数据库,选取易受气候变化影响的上混合层数据,通过数据插值和方差分析,建立了一套有效的生态位分类方案,发现南海浮游植物具有统计意义的温度-光强-营养盐三维生态位最多15个; 结合数据降维、排序和聚类的多变量方法,建立了浮游植物群落在温度、光照和硝酸盐3个生态轴上的生态位周期表,将浮游植物群落划分为高光高营养盐型、冷型和暖型3种类型,其中冷型浮游植物类群的生态位主要通过光强区分,而暖型类群的生态位主要通过营养盐进一步分离.
该生态位周期表可直观预测南海浮游植物群落对气候变化的响应[43]:随着全球变暖,南海的上混合层温度和光强增高,营养盐减少,定鞭藻8型、青绿藻、隐藻和绿藻4类冷型浮游植物的相对丰度会降低; 硅藻的变化则取决于营养条件,在高营养水体中(如近岸、强混合的陆架及富营养的羽流)硅藻相对丰度会受益于光强的增高而升高,在中营养和寡营养水体中(如层化的陆架、寡营养的外海水及受黑潮影响区域)其相对丰度都会随营养盐的下降而降低; 原绿球藻、聚球藻、甲藻和定鞭藻6型4类暖型浮游植物的相对丰度会升高,其中原绿球藻和聚球藻可能受益最明显,这两大类群的相对竞争力也取决于环境条件,在中营养水体中(如层化的陆架、强混合的外海水及中营养的羽流)聚球藻的优势大于原绿球藻,而在层化的寡营养水体中原绿球藻的优势大于聚球藻.
总体而言,关于中国边缘海浮游植物群落时空格局与未来演变趋势,目前已有较成熟的认识(表1).对浮游植物群落在季节尺度和空间尺度的演替格局都有了较全面和较深入的认识,对中尺度过程的响应以及对未来环境变化的预测研究也已取得重要进展.相对而言,东海和南海的研究较多,演替格局和未来趋势预测进展较好; 台湾海峡的研究在时空演替格局方面也已取得较好进展,但尚缺乏对未来趋势预测的研究; 黄海的研究相对薄弱,目前的进展仅局限于物理过程的影响,对基本的时空演替格局没有形成较全面的认识,对未来趋势的预估也尚未开展.
另外,尽管近20年来中国边缘海的观测资料已有较多积累,但系统、长期、高分辨率的定点观测资料
表1 中国边缘海浮游植物群落的时空格局与演变趋势
Tab.1 !![Spatial-temporal distributions and successional patterns of phytoplankton communities in the Chinese marginal seas]
仍然严重不足,因此,目前关于中国边缘海各海区年际和年代际尺度上的浮游植物群落变化规律均未见报道.沉积记录重建[44]或遥感反演[45-46]可在一定程度上弥补观测资料的不足,但这些方法目前仅局限于少数几个类群,尚缺乏可反演全粒级浮游植物群落的可靠方法.对现有年际或年代际群落变化规律认识的不足也限制了研究者们对未来变化的合理预测,因此,目前在东海和南海的预测结果主要依赖于通过有限资料进行统计建模后的外推,难以直接判断浮游植物群落对气候变化因子的响应.
在观测和群落结构表征技术手段方面,得益于近10年来水生态观测技术的进步,人们可以利用多种平台开展现场和原位观测[47].从传统的采样观测扩展到原位观测和走航观测(如生物地球化学剖面漂流浮标BGC-Argo[48]、FerryBox、BBE Fluoroprobe、Walz Multicolor PAM和Satlantic ALFA等[49]),群落结构表征应从经典的形态分析扩展到生物标记物(光合色素[11]、甾醇和烯酮等[50])、分子生物学(DNA和 RNA[51])、流式图像分析(如Flow Cytometer、FlowCam和CytoSense等[52-54])等多种技术组合,以期获得高时空分辨率的浮游植物群落精细结构特征和变化信息.
鉴于以上分析,未来中国边缘海浮游植物群落研究的重点仍应以现场观测为主,但需从以往不定时的大面观测转为针对典型生态系统(如不同纬度带、生境、生物地球化学过程及人类活动的影响等)的固定断面和测站进行系统、长期、高分辨率的连续观测.在大量现场观测数据的基础上,结合遥感反演、大数据分析和模型模拟等手段,是深入阐明中国边缘海浮游植物群落时空格局和演变趋势的最可靠途径.