(厦门大学 环境与生态学院,滨海湿地生态系统教育部重点实验室,福建 厦门 361102)
(Key Laboratory of the Coastal and Wetland Ecosystems,Ministry of Education,College of the Environment & Ecology,Xiamen University,Xiamen 361102,China)
mangroves; warming; cold stress; tidal inundation; sea-level rise; forestation
DOI: 10.6043/j.issn.0438-0479.201612004
1985年开始,林鹏院士及其研究团队开始从红树植物起源和分布的角度,探讨我国红树植物的耐寒性和向海性等级系列; 并与红树林造林的宜林地选择相结合,从适应机制到造林实践深入研究红树植物生理生态学.这一系列成果均为红树林全球变化研究提供了基础信息,在我国乃至国际红树林全球变化研究领域都是很有价值的.综述了林鹏院士及其研究团队三十多年来在耐寒性等级系列对气候变暖和极端气候的响应,向海性等级系列对海平面上升的适应性,以及宜林地选择三方面的研究进展.
From 1985,Lin Peng and his research team began mangrove research in the aspect of plant origin and distribution and set up cold-tolerant classes and seral classes in mangrove species in China.Combined with suitable lands for mangrove forestation,one aspect of their intensive studies was focused on the eco-physiological adaptive mechanisms and the mangrove afforestation practice.The serial studies are in the frontier in mangrove global change ecology in China and even over the world,which provide us solid foundations today.In this review,we focus on three aspects of achievements of Lin Peng and his research team for the last three decades:the cold-tolerant classes and their response to warming and extreme climate,seral classes and their adaptation to sea-level rise,and selection of suitable land for mangrove forestation.
在《中国红树林生态系》一书中,林鹏将我国红树林生态学的研究分成5个阶段[1].早在20世纪50年代,即红树植物的认识阶段和群落生态学研究阶段,何景、侯宽昭、何椿年、张宏达等对我国红树林的种类分布和生境适应进行了介绍[1].自1980年开始,林鹏等开始从红树植物起源和分布的角度,探讨我国红树植物的耐寒性和向海性等级系列; 并与宜林地选择的驯化实践相结合,从适应机制到造林实践角度深入研究红树植物的生理生态学[1].1990年,随着政府间气候变化专门委员会(IPCC)第一次评估报告的发布,国际红树林学界开始针对全球变暖、大气CO2浓度增高、海平面上升和极端气候事件对红树林的影响展开研究[2-3].与此同时,林鹏也开始关注全球变化对红树林生态系统的影响,并发表了2篇评述文章[4-5].这些预测很大程度上建立在其早期对于红树林地理分布区、耐寒性等级和向海性种类生态序列等研究和实践的基础上.这在我国乃至国际红树林的全球变化研究领域中,都处于前沿并具有前瞻性.本文中对林鹏等三十多年来关于红树林耐寒性和向海性生态系列的研究成果及其响应全球气候变化的研究进展进行综述.
红树林是泛热带的海岸木本植物群落,天然分布在我国东南沿海的海南、广东、广西、福建等省份以及台湾、香港和澳门地区; 浙江省在1957年成功引种秋茄(Kandelia obovata)[1].红树植物都是嗜热种类,低温是限制红树林向两极扩展的主要因子[6].我国处于世界红树林天然分布区的北缘,不同地域自然分布的红树林植物群落的种类多样性随纬度增高而递减[7].依据最低月均温的等温线图和红树植物天然分布的北缘,林鹏和傅勤[8]把我国红树植物的耐寒性划分为7个等级,由Ⅰ～Ⅶ级耐寒能力逐渐减弱(表1).
表1 中国红树植物耐寒性等级序列
Tab.1 Cold tolerant classes of mangrove species in China
注:引自文献[8],经修改.
根据这一耐寒性等级序列,我国最耐寒的红树植物是秋茄,其自然分布区的纬度最高(福建福鼎),生境的最低月均温为8.4 ℃,也是最早向北引种到浙江的种类; 而红榄李和水芫花的分布仅限于海南岛南端.张娆挺和林鹏[9]从植物区系的角度出发,把红树植物分为抗低温广布种、嗜热广布种和嗜热窄布种,将广布性与耐寒性紧密结合.然而,全球气温升高将给红树植物的两极扩展提供机会.基于我国红树林分布现状和IPCC对全球气温升高的预测,陈小勇和林鹏[5]对未来气温升高2 ℃后的红树林地理分布范围进行了理论预测:各种红树植物的分布区可能在纬度上平均北扩2.5°; 我国红树林分布的北界将从福建福鼎扩展至浙江嵊县附近,引种的北界达杭州湾; 升温后,浙江省可能有3个红树种类(表2).
表2 温度升高2 ℃后红树植物可能的分布北界及其所属低温敏感类型
Tab.2 Predicted northern boundary of mangroves after 2 ℃ increased in temperature and their cold sensitive types
注:引自文献[5]和[10],经修改.H表示高度敏感; M表示中等敏感; L表示低敏感.
在全球范围内,气候变暖的过程也将伴随着极端低温发生频率的增加,同时由于不同红树种类的耐寒能力不同,低温将对北移的种类产生不同程度的损害.围绕低温的胁迫,林鹏等开展了一系列红树林植物耐寒性的生理生态学研究[10-12]:自1980年开始,卢昌义、杨盛昌等从海南采集木榄、红海榄、海莲、尖瓣海莲、角果木、正红树的成熟胚轴,在室外盆栽至高为10～20 cm后再移植至福建九龙江红树林引种园; 之后,沈瑞池把一些较为耐寒的种类(如白骨壤和桐花树)从九龙江口移植到莆田、宁德、福鼎、温州等地.通过对比发现:桐花树可以引种到福鼎和宁德,且其繁殖体能在宁德萌发和生长; 白骨壤北移后较难成活; 秋茄能在温州生长,但无法自然更新; 木榄在九龙江口能自然萌发、生长并繁育后代; 红海榄、海莲、尖瓣海莲虽能在九龙江口生长,但冬季的低温使其成活率低于40%; 角果木和正红树在引种后经历第一个冬季时即全部死亡.卢昌义等[12]对海南岛引种到九龙江口的木榄、海莲和尖瓣海莲在低温敏感阶段(2年内幼树期)的生物量、光合水分利用等进行跟踪研究,发现它们对于高纬度的低温有不同程度的生理生态适应能力.林鹏等[13]通过盆栽试验,对秋茄、桐花树、白骨壤、海莲、木榄和尖瓣海莲6种红树植物的临界低温进行了生理生态学指标测定,其结果与野外引种试验的结果一致,即气温10 ℃是这些红树植物的生物学临界温度.
杨盛昌[10]通过采集海南琼山东寨港的主要红树植物种类,利用电导率法测定其耐寒能力,发现海南东寨港主要红树种类冬季半致死温度介于-2.3～-6.8 ℃之间,因此认为:红树科植物耐寒能力较强,多数种类属于低温敏感性相对较弱的L类型; 而海桑科和楝科红树种类耐寒能力较弱,属于低温敏感性较强的H类型(表2).杨盛昌和林鹏[14]进一步比较了不同纬度红树林区、同一红树群落不同滩面高程以及同一植株树冠不同位置的耐寒能力; 从生理生态水平揭示了红树植物的耐寒适应表现,并提出红树植物叶片耐寒能力的种群分化、季节变化和部位差异是其趋异适应的结果,有益于其生存和繁育.
这一系列研究工作在一定程度上为当时红树林全球变化响应研究提供了数据积累和参考依据.此后十多年的几次大寒潮,从野外实践上再次证明了这一红树林耐寒性等级序列的适用性.例如,2008年初,我国南方19个省经历了50年一遇的持续低温雨雪冰冻天气,极端气候对华南沿海各省的红树林区造成了不同程度的危害.陈鹭真等[15]在2008年寒潮过后的1个月内,对我国南方各省红树林区的10个代表性地点进行红树植物伤害程度的系统调查发现:极端低温对红树林的危害极为显著,特别是在低纬度的海南省、广西省和广东湛江等地; 但在纬度较高的福建省,本地红树种类秋茄、桐花树和白骨壤及引种的木榄,由于长期适应于冬季较低的气温或在种植前经过耐寒锻炼,具有较强的耐寒能力.这一结果基本符合杨盛昌和林鹏[14]的红树植物耐寒性等级序列.此次调查还发现当极端低温正值夜间退潮时,红树林受寒害更为显著[15].冬季海水温度20 ℃被认为是红树林分布的临界水温[16],因此,对红树植物低温胁迫的研究也从气温进一步延伸到气温和水温的相互作用.Wang等[17]探讨了福建福鼎(秋茄天然分布北界)的秋茄群落在冬季霜冻持续下叶片衰老和养分循环的机制,提出了海水对于霜冻的保温作用.陈鹭真等[18]通过室内控制模拟冬季低温和夜间低潮对无瓣海桑幼苗的影响,进一步验证了极端低温发生时夜间高潮对幼苗起到了较好的保温作用,缓解了低温对幼苗生长和叶片的生理伤害.目前,国内学者对红树植物耐寒性机制的探讨集中在光合作用和叶绿素荧光、养分利用、低温保护机理等方面[14,18-20].
未来的全球变暖趋势将有利于红树植物生长[4-5].邓燕瑜[21]和胡娜胥[22]通过控制实验研究发现:秋茄、无瓣海桑(S. apetala)等红树植物对未来气温升高的适应方式有所不同.胡娜胥[22]依据陈小勇和林鹏[5]的推测,对气温升高2 ℃后秋茄和无瓣海桑的地理分布进行推测,并获得与之相似的结果.史小芳[23]通过野外调查也发现:作为我国最耐寒的红树植物,秋茄在低纬度区域(海南省)的分布面积小,整体长势差,植株高度低,其生长在一定程度上受到夏季高温的抑制; 这与夏季高温抑制秋茄的最大电子传递速率、破坏叶绿体结构,进而抑制光合作用密切相关.因此,在未来气温升高和极端低温的协同作用下,红树植物的生理生态学响应和红树林分布范围的两极化值得进一步关注.
适应性
滨海潮间带的生境特点,决定了红树植物群落形成大致与海岸线平行的优势种表现出成带现象.这种成带现象受到潮汐浸淹的频度和深度、海岸基质类型、沉积状况和土壤含盐量等因素共同制约.不同种类的红树植物依据其对潮汐淹水和盐度因子的差异,天然形成了垂直于海岸线的带状分布特征.国际上,最早研究红树林带状分布和潮汐淹水等级划分的科学家是Watson,他在1928年对马来半岛红树林的调研中对不同红树种类的淹水等级进行了界定[24].在我国红树林群落生态学研究阶段,研究者将红树植物空间上的带状分布与时间上的演替结合起来,认为处于不同潮位的红树植物群落代表了其所处的不同演替阶段[1,25-26].杨盛昌和林鹏[14]将我国东南沿海主要红树林区(包括福建南部沿海、雷州半岛和海南清澜港)红树植物群落的向海性序列进行了界定(表3),并为我国红树种类的耐淹水等级及其生理生态学适应研究提供了可靠的实地调研资料.
作为潮间带生长的红树植物,其潮汐淹水的适应性一直是国内外学者共同关注的焦点.国际上,最早对红树植物淹水适应性开展生理生态学实验研究的是Naidoo[27].随后20多年,红树植物潮汐淹水的生理生态学研究达到高潮. 国内的研究中,20世纪90年代的红树林潮汐淹水研究更多地关注红树林宜林地的选择和指标建立[28-31]; 2000年之后,随着海平面上升对红
表3 中国东南沿海红树林向海性生态序列
Tab.3 Mangrove seral classes in Southeast coast of China
注:引自文献[25],经修改.
树林的影响更多地达成共识,红树植物耐潮汐淹水的机制被越来越多地探讨,实验手段也包括了温室栽培和野外控制模拟(表4).
陈鹭真[35]和Chen等[36]依据林鹏的向海性序列,对我国6种主要的红树植物(秋茄、木榄、红海榄、白骨壤、桐花树、海桑)和1种外来红树植物(无瓣海桑)进行了温室的人工潮汐淹水控制实验,从植物的生长、光合特性和抗性生理的角度,系统地阐述了它们的耐潮汐淹水能力和潮间带分布格局.何斌源等[51]和He等[52]通过野外不同高程的种植试验验证了北部湾4种主要红树植物的耐潮汐淹水能力,结果与当地的红树植物生态序列一致.
表4 我国红树植物响应潮汐淹水和海平面上升的模拟研究
Tab.4 Manipulated researches of the effects of tidal inundation and sea-level rise on mangroves in China
随着人们对未来环境条件下红树林陆向迁移能力的关注增加,红树林对于海平面上升的响应研究进一步扩展到野外定位监测[55].在许多国家,海堤已经成为海岸线上的防御体系.截至2009年,我国已经在18 000 km的海岸线上建设了13 800 km的海堤[56].在过去,“海堤+堤前红树林”被认为是具有巨大生态、经济和社会效益的防护模式[8,57].然而,在未来海平面上升的条件下,海堤不仅干扰了河口区域的自然水文过程[58],还成为红树林陆向迁移的一大屏障.当堤前红树林地表高程增加的幅度低于相对海平面上升的幅度时,堤前红树林将受到挤压,面积减少,群落结构改变,甚至消失[59].
基于对红树林沉积速率导致的地表高程变化监测的需求,一种能精确并能短时间尺度(年度)监测地表高程变化的方法,即杆形地面高程-水平标志层(surface elevation table-marker horizon,SET-MH)测定系统,自2000年以后逐渐被应用到全世界60多个红树林区的研究中[60].基于这套技术的长期监测,Lovelock等[61]在西太平洋沿岸的澳大利亚、新西兰、马来西亚、印度尼西亚和菲律宾等地,对红树林沉积和地表高程上升进行了对比研究.2014年至今,王文卿、陈鹭真、廖宝文等已经在我国海南、广东、广西、福建等省的红树林区建立了SET-MH测定系统,期待长期监测数据和监测网络的建立能够进一步推动我国红树林对海平面上升的适应性机制研究.
红树林的野外扩种和恢复造林需求大大推动了红树林逆境生理生态学的研究.北移引种和潮汐淹水的逆境造林是红树林扩种的两大挑战和目标.因此,耐寒性和向海性系列等级对于红树林造林实践和宜林地的选择均具有重要的指导意义.
自1957年秋茄被成功引种到浙江温州乐清湾之后,以野外扩种为目的的北移引种造林在我国几个红树林区陆续展开.据沈瑞池[11]的记录:20世纪50年代,福建省中北部曾引种过木榄但由于低温死亡,秋茄作为耐寒的乔木种已引种到浙江,上海也曾尝试种植秋茄胚轴; 海南东寨港在1985年从孟加拉国引种无瓣海桑成活,从文昌县清澜港引种海桑.20世纪80年代,结合福建九龙江口红树林保护区的建立,林鹏等参与省科委和林业厅对红树林保护、营造与栽培技术课题研究,率先进行了红树植物的引种驯化工作.杨盛昌、卢昌义等从海南试引种正红树、木榄、红海榄、海莲、尖瓣海莲、角果木到福建九龙江口浮宫镇的引种园,其中木榄、红海榄、海莲和尖瓣海莲跨5个纬度引种成功; 随后,又从九龙江口移植白骨壤、桐花树幼苗(10～15 cm高),并采集成熟种子移植到莆田、宁德、福鼎、温州等地[10].在福建九龙江口浮宫镇引种园内的红树林植物,由于在引种时进行了耐寒锻炼,其造林成活率明显高于没有耐寒锻炼的种苗[12].可见,这一系列早期北移引种的探索性实践也检验了红树林耐寒性序列等级的适用性.结合红树林耐寒性序列等级,范航清等[62]将我国红树林造林区划分为4个区:热带区(包括海南岛与雷州半岛)、泛热带区(包括北部湾、粤西和台湾岛)、南亚热带区(珠江口以北至福鼎沿海,其中厦门到珠江口为南亚区,厦门到福鼎为北亚区)和北扩区(浙江南部沿海).
经历了20世纪60—70年代的围海造田运动、70—80年代的围垦养殖以及90年代以后的滨海道路、港口、码头建设,我国红树林的面积急剧下降.在这个过程中,由于海堤的建设多位于中高潮带或者中潮带,导致了可以用于红树林造林的滩涂多为高程很低的前沿光滩,而这些区域由于浸水时间过长,除先锋树种外,多数红树植物不易生长[58].修筑海堤的工程用土多取自堤前10～50 m的红树林潮滩[63],导致堤前潮滩的高程下降,周期性潮水浸淹过深,淹水时间过长,造林的成活率极低.因此,淹水时间是影响红树林生长的限制因子,宜林临界线的确定成为各地红树林造林成败的关键.
表5 我国红树林区代表性红树植物种类的宜林临界线
Tab.5 The critical tidal level of mangrove planting in the intertidal zones of China
注:部分平均潮差数据来源于文献[65]; 黄零为黄海海平面基准值.受到各地水文条件的限制,如强潮差、低潮差海域的差异及红树植物的向海性系列(表3)不同,各种红树植物的宜林临界线(表5)和最适宜潮汐淹水时间也需要因地制宜.例如:不规则半日潮区的深圳赤湾,秋茄造林的潮滩基面高程应该大于130 cm; 而海南东寨港地区秋茄宜林滩涂的潮汐基面高程应高于105 cm[30].同时,盐度、流速和污损生物(藤壶)也是制约红树林宜林临界线的重要因素,例如:基于一年生秋茄种苗的研究认为厦门地区(规则半日潮区,平均潮差达到298 cm)秋茄造林的宜林临界线应不低于黄零131 cm [31]; 但在一些高盐度海区,秋茄宜林临界线应达到黄零160 cm,低于这一高程的红树种苗易被藤壶附着造成植株机械损伤[66].可见,各地红树林的营造需建立在对不同物种、各地特殊的潮汐类型和潮差以及立地条件研究的基础上.
回顾过去,林鹏院士及其研究团队在我国红树林群落学研究阶段的野外观测结果和后继的生理生态学研究数据,为当前红树林气候变化生态学的研究提供了很好的启示.然而,由于气候变化诸因子之间关系复杂,加上红树林错综复杂的环境条件,与之相关的气候变化响应研究还十分有限.
气温升高和海平面上升是两个重要的气候变化因子.在全球尺度上,红树林的分布受温度的限制; 但在区域尺度上,潮汐和风浪都能成为红树林分布范围的影响因素.未来对于气温升高、海平面上升与红树林相关关系的研究,可以结合耐寒性和向海性生态系列,从纬度迁移和陆向迁移两个方向预测未来红树林分布格局.同时,大尺度的野外研究将成为未来红树林气候变化研究的重要方法.从方法学上,耐寒性和向海性生态系列更多地建立在野外实地调查、引种试验及生理生态学研究方法上.作为未来全球变化研究的一个重要方法,多因子控制实验也将从温室的增温、人潮汐等模拟研究不断走向野外的现场模拟.例如温室、开顶箱和红外线辐射器等已陆续被应用到野外[69-70],成为现场增温实验的重要方法[71].野外水位平台的应用将解决受限于滩涂自然高度的高程变化问题,为红树植物幼苗和种苗阶段的研究提供便利[72].
因此,对于后继红树林全球变化研究者而言,在已有的红树林耐寒性和向海性生态系列的理论基础上,不断建立和更新研究方法和手段,对红树林的适应性及其进化机制进行深入的研究,有望将红树林生态学研究推向新的阶段.
致谢:李振基和陈长平对于本文的思路提供建议,赵何伟协助文字工作,特此感谢!
